Het begon in 1986 met de overname van Theater 19, een bouwvallig theater gelegen in de Werfstraat, wat meteen leidde tot de nieuwe naam: De Werf.
Naast theater voor volwassenen, werd een stevige portie kindertheater geprogrammeerd ("Kids in De Werf" en het jaarlijkse "Jonge Snaken Festival").
In 1987 werd een eerste internationaal jazzconcert georganiseerd, met het legendarische George Adams - Don Pullen Quartet. In 1993 volgde een eerste cd-uitgave. Wat aanvankelijk bedoeld was als een aardigheidje op het geïmproviseerde label W.E.R.F., groeide uit tot een heus jazzlabel. Het label is inmiddels uitgegroeid tot het grootste jazzlabel in België, met al meer dan 70 titels op zijn naam.
Het bouwvallige theater maakte begin de jaren negentig plaats voor een nieuwbouw. De kleinschaligheid en intimiteit bleven echter behouden. Met het tweejaarlijks jazzfestival Jazz Brugge, de programmatie in eigen zaal van nationale en internationale jazzartiesten, en de repetitie- en creatieruimte 'De Groenplaats' als motor van de theaterproductiepool die garant staat voor een tiental eigen producties en coproducties per jaar, heeft Kunstencentrum De Werf in de loop van de jaren een vaste plaats in het Vlaamse culturele landschap ingenomen.
